Le sale che ospitano la Pinacoteca e il Museo della Città, occupano il secondo piano dei Palazzi Comunali, due edifici costruiti rispettivamente all'inizio e all fine del XII sec. Il Museo della Città , il progetto espositivo è teso a valorizzare la storia della città e del suo territorio. In questo settore si sono volute ripercorrere le vicende di Todi attraverso la presentazione di materiali e oggetti disposti in successione temporale che ne illustrano alcuni momenti di particolare importanza, a partire dalle origine leggendarie fino al periodo rinascimentale.

Seguono le cinque sezioni tipologiche: archeologica, numismatica, tessuti, ceramiche e pinacoteca., che nei loro ambiti specifici offrono la possibilità di approfondire alcune tematiche significative per le vicende storiche ed artistiche della città.

Il museo della città si articola nelle seguenti sezioni: L'aquila e la leggenda delle origini, Todi preromana, Todi romana, i Santi protettori, la città medioevale, la nobiltà, la Controriforma, il Risorgimento. La Pinacoteca: Il primo settore della Pinacoteca è dedicato alla presenza in Todi di Giovanni di Pietro, discepolo del Perugino, testimoniata dalla imponente pala con " L'incoronazione della Vergine " ( l'Incoronazione della Vergine, commissionato per l'altare maggiore della chiesa ".

Un'intera sezione è occupata dalle opere del romagnolo Ferraù Fenzoni detto il Faenzone, artista di grande fama, noto per aver lavorato a Roma su commissione di papa Sisto V e chiamato a Todi per decorare il Palazzo Vescovile e la Cattedrale.
I dipinti esposti nell'ultima sezione illustrano la produzione pittorica settecentesca a Todi , in stretto rapporto con la capitale romana.

Nelle vicinanze di Todi, a Badoglie, degno di essere visitato è il Museo della Civiltà Contadina, qui sono presenti oggetti , attrezzi dimenticati da molti o mai conosciuti , che fanno rivivere usanze e costumi antichi. Il museo è collocato in una casa colonica, il materiale è costituito per lo più da attrezzi agricoli situati nel piazzale antistante al casa e tra questi si possono ammirare vari tipi di aratri, vomeri, trattori del 1916 ed una rudimentale ruspa che veniva usata con la forza animale; ma vi sono anche vecchie misure agricole come sacco, lo staio per prodotti grezzi, la coppa, il boccale, moltissimi attrezzi di uso comune che servivano quotidianamente al contadino per varie faccende nei cami.